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　意图征服一切的霸天虎全员出击，塞伯坦即将陨落，B-127临危受命前往地球。在1987年的加州，B-127不仅遭到特工伯恩斯的追捕，更被闪电殴至重伤，语言模块和记忆模块严重受损。B-127变形为大众甲壳虫，被失去了父亲的查莉·沃森发现并开回家。查莉为B-127取名大黄蜂，双方成为亲密无间的好朋友。然而好景不长，反射弹与粉碎追至地球，利用美国军方的卫星网络追踪到大黄蜂，并企图将霸天虎大部队召唤到这里。为了阻止反弹射和粉碎，大黄蜂和他的新朋友一起踏上了保卫这个蓝色星球的征途……

经过艰苦的激战，汽车人夺回饱经战火的母星赛博坦。擎天柱表彰了大黄蜂等部下的功勋，随即和千斤顶踏上了前往宇宙深处寻找火种源的漫长之旅。另一方面，宇宙大帝唤醒沉睡在海底的威震天（FrankWelker配音

继《美国队长3》的故事线之后，斯科特·朗迎来了自己作为超级英雄和孩子父亲的双重身份。一方面，他在背负着蚁人职责的同时努力过好自己的生活；另一方面，2代黄蜂女霍普·凡·戴恩和汉克·皮姆博士又向他传达了一项紧迫的新任务。斯科特必须再次穿上战衣，与黄蜂女并肩作战，共同破解来自过去的谜题。